豆科绿肥残体对连作蕉园土壤肥力的影响

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　　摘  要：采用室内恒温箱培养方法，探讨2种豆科绿肥残体对连作蕉园土壤理化性质和可培养微生物数量的影响。以连作障碍严重的蕉园土壤为研究背景，共设置4个处理：无残体添加（CK）、添加田菁残体（S）、添加白三叶残体（W）和添加香蕉残体（B）。结果表明：（1）在培养第5天时，与CK相比，B、S和W添加后均增加了土壤可培养尖孢镰刀菌、真菌、细菌的数量;然而在培养第45天，S和W尖孢镰刀菌数量逐渐下降。45 d时，与B相比，S和W尖孢镰刀菌数量分别降低33.09%和79.92%;（2）与CK和B相比，S显著降低土壤pH，而W能显著提高pH和速效钾含量;（3）主坐标分析 （PCoA） 和多元回归树分析 （MRT） 结果均说明，添加不同豆科绿肥残体（S和W）与CK差异显著，说明不同豆科绿肥残体添加可改善土壤肥力。因此，在高发病香蕉园地，间套作白三叶可改善其土壤理化和土壤可培养微生物状况，对香蕉连作障碍有较好的缓解作用。
　　关键词：香蕉;田菁;白三叶;土壤微生物;主坐标分析;多元回归树分析
　　中图分类号：S158.3      文献标识码：A
　　Effects of Leguminous Green Manure Residues on Soil Fertility in Continuous Cropping Banana Orchards
　　YANG Jinming， WANG Yutong， CHEN Bing， LIU Manyi， WANG Beibei*， RUAN Yunze， ZHAO Yan
　　College of Tropical Crops， Hainan University / Hainan Key Laboratory for Sustainable Utilization of Tropical Bioresource， Haikou， Hainan 570228， China
　　Abstract： Four treatments （without residues （CK）， adding Sesbania residues （S）， adding Trifolium repens residues （W） and adding banana residues （B）） by the thermostatic indoor incubator method were conducted to identify the effects of leguminous green manure residues on the soil fertility of continuous cropping banana plantation. The change of soil physical and chemical properties， cultivable microorganisms after adding plant residues were investigated. Adding plant residues of Sesbania （S）， T. repens residues （W） and banana （B） could improve the amount of cultivated Fusarium oxysporum， fungi and bacteria on the fifth day of incubation， compared with K. However， the number of F. oxysporum declined after adding S， W 45 days after. Compared with B， S and W could reduce the amount of F. oxysporum by 33.09% and 79.92%， respectively. Compared with CK and B， S pH significantly decreased， while pH and available potassium content significantly increased in W. The principal component analysis （PCoA） and multiple regression tree analysis （MRT） showed significant difference in S and W with CK， indicting that the soil fertility could be improved by applying legume green manure residues. Therefore， we can improve the soil physical and chemical properties， and the soil microbial cultivability to alleviate the continuous cropping obstacle of banana by intercropping T. repens in banana fields.
　　Keywords： banana; Sesbania cannabina Pers.; Trifolium repens; soil microorganism; principal component analysis; multiple regression tree analysis
　　DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2020.03.003
　　香蕉是我國的第4大水果作物，同时是热带和亚热带区域最大的经济作物[1-2]。目前，我国连作蕉园土传枯萎病发生严重，并成为香蕉生产中最主要的土传病害。研究表明，香蕉连作障碍与土壤养分异常累积、土壤微生物群落结构失衡和土壤酶活力下降等有关[3-4]。在同一地块连续种植香蕉，其土壤微生物细菌数量逐渐减少，真菌数量和尖孢镰刀菌数量逐渐增加，同时由于化肥的过量施用，出现土壤板结及酸化现象，直接影响到香蕉的产量和品质[5-7]。 　　防控香蕉土传枯萎病的方法有：选育抗病品种、施用化学药剂、生物防控和轮作等措施[8]，但这些措施仍存在各种问题，例如抗病品种虽表现出抗病性，但其产量和品质下降;化学农药易残留;生物防控效果极不稳定;轮作作物的经济价值比香蕉低，降低其经济效益[9-12]。近年来，利用间套作来缓解作物土传枯萎病的报道不断增多，尤其是在由尖孢镰刀菌引起的西瓜和黄瓜等土传枯萎病的防治方面，合理的间套作是一种行之有效的方法[13-14]。研究发现，豆科绿肥毛苕子和白三叶草与黄瓜间套作均能极显著地降低尖孢镰刀菌的数量，增加细菌数量和改善土壤肥力状况。同时，毛苕子和烤烟套作同样能够降低作物发生真菌病害的几率[8， 15]。香蕉土传枯萎病同样由尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）引起，但目前尚没有关于豆科绿肥应用于香蕉枯萎病防治，以及对香蕉土壤微生物群落结构影响方面的报道。
　　前期大田试验表明，香蕉枯萎病高发园地套作白三叶草可显著降低发病率，但套作田菁效果不显著。研究表明，绿肥翻压还田有利于提高土壤有机质和速效钾含量，同时增加土壤微生物数量，改善土壤微生物群落结构。张黎明等[16]研究发现，豆科绿肥翻压可提高植烟土壤细菌、真菌和放线菌数量;刘国顺等[17]研究表明，翻压绿肥可提高土壤脲酶、酸性磷酸酶和过氧化氢酶的活性。豆科绿肥与其他作物间套作也可以提高细菌多样性，提高作物产量和品质，同时减少镰刀菌数量，降低发病率[18-19]。鉴于此，本研究选用田菁和白三叶草，采用室内恒温培养的方法，监测了其残体添加对蕉园土壤可培养微生物和土壤理化性质的影响。为海南蕉园套作豆科绿肥，降低香蕉枯萎病发病率提供数据支撑与参考。
　　1  材料与方法
　　1.1  材料
　　供试土壤取自海南万钟实业有限公司连续种植香蕉7 a地块（18°3839N，108°4612E）的燥红土。土壤基本理化性质为：pH 5.31、有机质11.38 g/kg、碱解氮37.81 g/kg、速效磷102.43 mg/kg、速效钾183.61 mg/kg。试验香蕉品种为‘巴西蕉’，由海南万钟实业有限公司提供;试验田菁和白三叶为蓝天种业公司提供。
　　土壤样品于第 0、5、15、30、45天采集，每个处理取180 g土样，用已灭菌勺子于每瓶中随机选取5点采集土样，过2 mm筛，一部分样品4 ℃下保存用于土壤可培养微生物测定，一部分样品风干后用于土壤理化性质的测定。
　　1.2  方法
　　1.2.1  试验设计  试验开始于2017年9月，到2018年1月结束，试验共设置4个处理，CK：无添加;S：添加田菁残体;W：添加白三叶草残体;B：添加香蕉残体。每盆装土100 g、2%植株残体（以干物质质量计算），每处理3次重复，每重复10盆，于30 ℃培养箱中培养。
　　1.2.2  香蕉枯萎病发病率及防控率的测定  前期田间试验香蕉枯萎病的统计，将香蕉出现黄叶、假茎呈现褐色并开裂等典型枯萎病症状的香蕉植株和母株早已病死重新发出吸芽苗的香蕉植株，均统计为发病植株，并计算香蕉枯萎病发病率和防控率，发病率=（发病香蕉植株/定植香蕉总株数）×100%，防控率=[（对照发病率?处理发病率）/对照发病率]×100%[20-21]。
　　1.2.3  土壤养分测定  土壤pH、有机质、速效钾、速效磷和碱解氮含量的测定均参照《土壤农化分析》[22]。
　　1.2.4  土壤可培養微生物数量的测定  土壤可培养尖孢镰刀菌、细菌和真菌数量均采用平板稀释涂布法[23-24]测定。称取10 g新鲜土壤样品至90 mL无菌水中，30 ℃、180 r/min振荡30 min，将土壤悬液稀释至合适的梯度。吸取100 ?L稀释液与不同培养基平板上均匀涂布后培养。可培养尖孢镰刀菌采用改良后的Komada培养基K2[18]，28 ℃培养48 h;细菌采用牛肉膏蛋白胨培养基30 ℃培养24 h;真菌采用马丁氏培养基28 ℃培养48 h。培养后计数平板上形成的菌落数转换成每1 g干土形成的菌落数（colony forming unit， CFU）。
　　1.3  数据处理
　　采用Excel 2013和SPSS 20.0软件进行数据分析，其中数据的差异比较用单因素方差分析（ANOVA），通过 Duncan’s 新复极差法检验处理间差异的显著性。利用Pearson和Spearman相关性分析比较各指标相关关系。采用R语言vegan包和mvpart包进行主坐标分析（PCoA）和多元回归树分析（MRT）。
　　多元回归树分析在生态植物群落研究中用来描述、解释和预测不同物种数据和多个环境特征之间的关系，是一种有效且可靠的分类方法[21]。本研究借鉴该方法，研究不同残体添加处理后土壤的差异，自变量为不同残体添加（CK为Residue=0， S为Residue=1， W为Residue=2， B为Residue=3）及相同的前茬作物（CK、S、W和B为Plant=1），因变量为土壤pH、有机质、速效钾、速效磷和碱解氮含量、细菌、真菌和尖孢镰刀菌总数共8个指标[21， 25]。
　　2  结果与分析
　　2.1  香蕉田套作豆科绿肥田菁和白三叶对香蕉枯萎病发病率及防控率的影响
　　田间试验的发病率如图1 A所示。田间常规处理（香蕉连作）香蕉枯萎病发病率为59.88%。套作田菁和白三叶能够显著降低香蕉土传枯萎病的发病率，其分别为51.85%和29.01%。图1 B显示，套作白三叶处理的防控率（51.55%）显著高于套作田菁处理（13.42%）。说明不同豆科绿肥套作处理均对香蕉枯萎病有较好的防控效果，其中白三叶处理效果更为显著。 　　2.2  不同豆科绿肥残体添加对连作蕉园土壤理化性质的影响
　　由表1可知，随着培养时间的增加，土壤理化性质变化明显。与CK相比，不同残体添加处理蕉园土壤pH变化明显，第5、15和30天时结果显著性依次为：W>B>CK>S;第45 d时，其结果显著性依次为：W和B>CK>S。与CK相比，W和B处理的pH分别增加0.53～1.29和0.50～0.64，而S处理减少了0.64～0.79;不同残体添加的有机质均显著高于CK，而残体添加之间无显著差异。速效磷与残体添加之间无明显关系;与CK相比，不同残体添加显著增加速效钾和碱解氮含量，不同残体添加的速效钾含量显著高于CK，S、W和B处理分别增加332.36～410.22、475.88～532.58和416.57～465.66 mg/kg。45 d时，W处理速效钾含量显著高于B和S处理，而B和S处理间无显著差异;处理S、W和B速效钾含量分别增加33.54～ 40.47、53.70～78.75、35.87～51.09 mg/kg;第45 d 时，S、W和B处理碱解氮含量均显著高于CK，但三者之间无显著差异。
　　不同小写字母表示不同处理间差异显著（P<0.05）。
　　Different lowercase letters indicated significant difference between different treatments （P<0.05）.
　　2.3  土壤可培养微生物数量的影響
　　2.3.1  不同绿肥残体添加对尖孢镰刀菌、细菌和真菌的影响  添加不同豆科绿肥残体对尖孢镰刀菌数量的影响如图2A所示，各处理尖孢镰刀菌数量均呈现先升高后下降的趋势，S、W和B处理尖孢镰刀菌数量在培养5 d后明显增加，在第下降趋势，确认是在第30天时最低，各处理尖孢镰刀菌数量均达到最少。其中，W和S处理各个时期病原菌数量均显著低于B处理，说明添加白三叶和田菁残体均可以有效降低蕉园土壤尖孢镰刀菌的数量。其中，W处理土壤中尖孢镰
　　刀菌数量下降趋势极为显著，从第5天的1.70× 105 CFU/g干土下降到第45天的3.17×104 CFU/g干土。
　　添加不同豆科绿肥残体对可培养细菌数量的影响如图2B所示，在整个培养期间，与CK相比，S、W和B处理的可培养细菌数量在培养5 d后显著增加，随后开始呈下降的趋势，培养30 d时，不同处理土壤可培养细菌数量达到最少。与B处理相比，W处理土壤的可培养细菌数量在培养30 d前均增加，说明白三叶草残体添加能显著增加土壤可培养细菌数量。
　　添加不同豆科绿肥残体对可培养真菌数量的影响如图2C所示，在不同的培养时间，与CK相比，S、W和B处理土壤中可培养真菌数量呈现先上升后下降的趋势，在培养30 d时，各处理土壤可培养真菌数量达到最少。其中，B处理各个时期可培养真菌数量显著高于S和W处理，说明田菁、白三叶草残体添加处理能够显著降低蕉园土壤可培养真菌数量。其中W处理显著降低可培养真菌数量。
　　不同小写字母表示同一时间不同处理间差异显著（P<0.05）。
　　Different lowercase letters indicated significant difference between different treatments at the same time （P<0.05）.
　　2.3.2  不同绿肥残体添加对土壤细菌/真菌比值（B/F）的影响  各样品中每1 g干土的细菌真菌菌落数比，即为可培养细菌真菌比（B/F）值[26-27]，B/F值是土壤微生物生态的重要指标，常被用来判断微生物群落结构的变化。B/F随着土壤肥力增高而增大，高B/F土壤的抑病能力强[28-29]。不同豆科绿肥残体添加对B/F影响如表2所示。培养期间，W处理土壤B/F均高于其他 3个处理，S和B处理土壤B/F无明显差异，表明添加白三叶草残体可显著提高蕉园土壤B/F比值。
　　土壤肥力质量指标包括土壤理化和土壤可培养微生物指标[21]，用Pearson和Speaman相关系数计算培养45 d后土壤尖孢镰刀菌数量与其他土壤肥力指标之间的相关性。结果如表3所示，在Pearson和Speaman分析结果中，尖孢镰刀菌与真菌在数量上呈极显著正相关关系（r=0.980， P< 0.001和r=0.933， P<0.001）;而尖孢镰刀菌与细菌在数量在Pearson分析结果中呈显著正相关关系（r=0.617， P<0.033），在Speaman分析结果中呈极显著正相关关系（r=0.766， P<0.004）;有机质含量在Pearson无显著相关关系，在Speaman呈正相关关系 （r=0.609， P<0.035）;pH仅在Pearson分析结果中呈现负相关，在Speaman分析中呈正相关关系，但两者均不显著;而速效钾含量、速效磷含量和碱解氮含量与尖孢镰刀菌数量之间无显著相关关系。
　　2.4  不同豆科绿肥残体添加对蕉园土壤肥力的综合评价
　　土壤肥力指标的主坐标分析（PcoA）结果如图3A显示，不同豆科绿肥残体添加后蕉园土壤肥力差异显著。从第1主成分（贡献率为 79.01%）来看，S处理散点高、分布明显，能显著地与W和B处理区分开，表明S与W和B处理间存显著差异;从第2主成分（贡献率为 16.96%）来看，CK散点分布明显，能明显与S、W和B处理明显区别开来，而W和B处理存在部分重合。其表明不同豆科绿肥残体添加后能改变土壤肥力指标，S与CK、B处理完全区分开，而W与CK处理完全区分开，与B处理并未区分开来。
　　运用多元回归树分析评价豆科绿肥残体添加后的蕉园土壤肥力差异，结果如图3B所示，基于 Bray-Curity距离的多元回归树分析解释了残体添加后蕉园土壤肥力质量变化的58.00%。不同处理的土壤肥力指标差异以残体添加（Residue= 0.5、Residue=1.5、Residue=2.5）进行了3次分裂，结果显示与CK相比，豆科绿肥残体添加的贡献率为56.70%，与B处理相比，S处理贡献率为8.70%，而B和W处理间的土壤肥力差异较小。以上结果表明，不同的残体添加是造成土壤肥力差异的主要驱动因子。 　　3  讨论
　　长期在同一地块种植香蕉容易出现连作障碍现象，引发香蕉植株生长缓慢、香蕉产量下降、品质劣化，土壤有害微生物滋生，导致土壤生物生物群落结构改变，并加快土传病害病原菌的繁殖[30]。土壤微生物群落是保持土壤肥力、土壤物质循环和作物正常生长发育的重要因素，香蕉连作障碍与土壤微生物群落多样性息息相关[31-32]。间作或套种，是2种或2种以上作物在同一块田地上同时或同季成行间隔种植。间作套种是我国农民的传统经验，是农业上的一项增产措施。合理的间套作可以有效提高作物的抗病能力，以达到自然控制枯萎病的目的[33-34]。如韭菜香蕉间作能有效降低当季枯萎病的发病率[35]。筒篙与西瓜间作增强了根系吸收养分的能力，促进了西瓜生长发育、从而降低枯萎病的发生，提高西瓜产量[36]。小麦和黄瓜间作、三叶草和黄瓜间作的黄瓜枯萎病的病情指数显著降低[34]。除此之外，间套作在防控蚕豆、豌豆和棉花枯萎病等作物上效果也显著[14， 37-38]。
　　许多研究表明，间套作主要是通过根际分泌物、残体和土壤微生物区系3个方面来调节土壤养分及生态平衡，从而缓解连作障碍[39-40]。刘琼[41]研究发现，茼蒿萃取物可以抑制番茄枯萎病病原菌的繁殖，其根际分泌物可以抑制黄瓜尖孢镰刀菌的生长。李珊珊等[42]研究发现，茼蒿不同部位浸提液可以抑制西瓜枯萎病原菌。杨峰等[43]研究表明，玉米与大豆套作后，大豆的残体可以促进玉米的生长。
　　本研究田间试验表明，在高发病连作蕉园地套作田菁和白三叶均可降低土传香蕉枯萎病发病率，其中套作白三叶效果最为显著。套作能抑制作物土传病害，尤其是由尖孢镰刀菌引起的作物枯萎病病害[44-45]。魏倩倩等[46-47] 研究表明，白三叶返园在短期内明显改善苹果园土壤质量状况，并提高土壤微生物群落的代谢活性以及微生物群落的多样性和丰富度。研究发现，田菁可降低土壤的含盐量，从而有效控制土壤次生盐渍化逐年加重，确保主栽作物持续优质高产[48]。因此，田菁和白三叶本身的特性表明其对连作蕉园土壤改善有差异，其机理有待进一步深入研究。本研究结果显示，在蕉园土壤中添白三叶残体和田菁残体能显著降低病原菌数量而增加细菌数量，这与刘国顺等[17]的研究结果一致。Wiggins等[49] 研究发现，燕麦作物绿肥使土壤中细菌的密度增加后，会增加土壤对疫病病原菌的抑制效果。此外，W处理添加显著提高土壤速效钾含量和pH，这与李红燕等[50]研究旱地不同绿肥提高土壤肥力的效果一致。
　　本研究借鉴主成分坐标分析和多元回归树分析来评价不同残体添加后蕉园土壤肥力质量差异。PCoA 结果显示，从第1主成分（贡献率为 79.01 %）上能将S与CK和B处理区分开来，W处理与CK明显区分开来，但与B处理存在重合部分，说明不同豆科绿肥残体添加与B处理存在一定的异同，同时MRT分析结果与PCoA结果保持一致。而同样在高圣超等[51] 研究中施肥处理与对照区分，表明其施肥处理明显改变了土壤微生物的群落结构。PCoA和MRT分析结果可知，S处理与CK、B处理添加之间可显著区别开来，但其降低连作蕉园土壤中尖孢镰刀菌数量的效果显著劣于白三叶。但W处理虽可与CK显著区分，与B处理部分重合，其原因有待进一步研究。
　　4  结论
　　综上所述，在连作蕉园土壤中添加2%的白三叶残体，可显著降低可培养尖孢镰刀菌和真菌数量，增加可培养细菌的数量，并且可以提高土壤pH和速效钾含量，改善土壤养分失衡状况。主成分分析和多元回归树分析表明，白三叶残体添加改善了土壤肥力指标，这可为田间套作白三叶来降低连作蕉园枯萎病发病率提供一定的参考。
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